Труд учителя фортепиано будет сопровождать всю его жизнь, наряду с другими занятиями, которым он себя посвятил. В 1851 году Франк перешел на службу в другую церковь, где его работа оплачивалась чуть лучше, а в 1858 году — в церковь св. Клотильды, сначала хормейстером, а затем и органистом. На этой должности он оставался до конца жизни. Именно здесь звучали импровизации, покорившие весь музыкальный Париж. «Там, в полумраке этой кафедры, о которой я не могу вспомнить без волнения, прошла лучшая часть его жизни, — писал д'Энди, преклонявшийся перед своим учителем. — Там в течение тридцати лет каждое воскресенье, каждый праздник, а в последние годы и каждую пятницу по утрам он приходил, чтобы возжечь пламя своих гениальных импровизаций, зачастую более ценных, чем многие старательно обработанные образцы… О! Мы, его ученики, хорошо знали дорогу к этой благословенной кафедре, трудную, как евангельский путь к небу, — преодолев сумрак спиральной лестницы с редкими амбразурами, мы внезапно оказывались лицом к лицу с каким-то допотопным чудовищем с тяжелым и неровным дыханием, с причудливым костяком: при ближайшем рассмотрении это оказывалось главным жизненным центром органа, приводимым в движение двумя могучими поддувалами. А затем нужно было еще спуститься по маленькой лесенке, тесной, абсолютно лишенной света, где опасности подвергались не только головные уборы, но и ноги непривычных посетителей… И внезапно, выйдя из узкой дверки, мы оказывались посреди необъятного пространства между каменным полом и высоким куполом базилики… и забывали обо всем на свете, созерцая напряженно-внимательный профиль и в особенности мощный лоб, вокруг которого как бы вились вдохновенные мелодии и изысканные гармонии, отраженные пилястрами собора: наполняя его, они затем терялись наверху, в его сводах».
Ученики, среди которых был д'Энди, появились у Франка в 1872 году — тогда его пригласили, наконец, в консерваторию. Учитель органа Бенуа ушел в отставку, и освободившееся место было предложено Франку. Очень скоро вокруг него стихийно собрались юные музыканты, которые «папашу Франка» предпочитали официальным профессорам композиции. Они выразили желание заниматься в «классе импровизации» на органе. «Этот класс органа, о котором я навсегда сохранил волнующее воспоминание, был долгое время в консерватории истинным центром обучения композиции, — продолжает свои воспоминания д'Энди. — …Высшая школа Франка, основанная на творениях Баха и Бетховена, но допускающая все устремления к новизне и вдохновению, привлекла к себе в то время молодые умы учеников, одаренных воображением и искренне влюбленных в искусство. Так и случилось, что, сам того не зная, наш учитель объединил вокруг себя все выдающиеся артистические силы, рассеянные по разным классам консерватории, не считая еще и частных учеников, приходивших на занятия в его тихую гостиную на бульваре Сен-Мишель, окна которой выходили (редкий случай в Париже) в тенистый сад…»
Франк стал наставником блестящей плеяды учеников, среди которых, кроме д'Энди, нужно назвать композиторов Э. Шоссона, А. Дюпарка, многих органистов, дирижеров, композиторов меньшего ранга, музыкально-общественных деятелей.
К ученикам Франка принадлежал и К. Дебюсси, также оставивший о нем письменные свидетельства. «Я хотел бы лучше запечатлеть образ С. Франка, чтобы каждый читатель смог унести в своей памяти точное воспоминание о нем… Этот человек, который был несчастным, непризнанным, обладал детской душой, настолько неистребимо доброй, что он мог созерцать всегда без горечи недоброжелательность людей и противоречивость событий», — пишет Дебюсси в одной из статей, посвященных своему учителю. П. Дюка, не бывший учеником Франка, но испытавший на себе его влияние, говорил: «Не было и не будет профессора менее деспотичного и более уважаемого».
Учеников привлекала не только обаятельная личность Франка. Он был непревзойденным знатоком старых мастеров, его занятия основывались на анализе творчества Баха, Бетховена и других выдающихся композиторов. Привлекали и его собственные произведения, отличавшиеся глубокой самобытностью.
Работал Франк чрезвычайно много. Летом он позволял себе уехать из Парижа в местечко неподалеку, но дважды в неделю приезжал играть на органе в церкви св. Клотильды, несмотря на то, что имел там заместителя. На даче он получал, наконец, единственную в году возможность творить не отвлекаясь. Осенью он радостно сообщал ученикам: «Я хорошо поработал летом. Думаю, вы будете довольны». Кстати, на его занятия приходили не только ученики — их посещали и многие известные композиторы, давно закончившие консерваторский курс. Был в их числе и Жорж Бизе.