25 июня 1936 г. первый серийный "Бленхейм" с номером К7033 поднялся в воздух. На нем стояли моторы "Мер- кьюри" VI-S2 и трехлопастные винты изменяемого шага "Де Хевилленд". Военное оборудование существенно утяжелило машину (примерно на 900 кг) и скорость упала до 459 км/ч, но он все равно остался одним из самых быстроходных бомбардировщиков мира (СБ с моторами М-100А имел максимальную скорость 423 км/ч). Первые четыре "Бленхейма" использовали для обширной программы испытаний, законченной к декабрю 1936 г., после чего заказали еще много бомбардировщиков этого типа. Поступили запросы и из-за границы. Всего на декабрь 1936 г. было заказано 1568 "Бленхеймов".
Начиная с пятого серийного экземпляра внедрили целый ряд изменений, подсказанных опытом опробования первых четырех машин. Моторы "Меркьюри" VI-S2 уступили место "Меркьюри" VIII в 850 л. с. Сняли как бесполезные коки пропеллеров, ввели жалюзи моторных капотов, оставили только одну посадочную фару – на левом крыле, заблокировали в выпущенном положении стойку хвостового колеса. Такие самолеты пошли с конвейера "Бристоль" с начала 1937 г. В марте первый "Бленхейм" отправили в строевую часть, 114- ю эскадрилью, базировавшуюся в Уитоне. К сожалению, далеко он не улетел: из-за блокировки тормозов на посадке самолет скапотировал и был совершенно разбит. Несмотря на эту первую неудачу, к апрелю 114-ю полностью перевооружили новыми бомбардировщиками. К концу года на "Бленхеймы" перешли еще четыре эскадрильи.
В начале нового, 1938 г., темпы выпуска достигли уже 24 самолета в месяц (начинали с шести). К производству "Бленхеймов" привлекли новые заводы фирм "Руте секьюритиз", "Остин" и "А.В.Роу". Согласно так называемой "схеме F" развития британских ВВС за 1938 г. нужно было сформировать или перевооружить "Бленхеймами" 12 эскадрилий, в том числе первую часть за рубежом – 30-ю эскадрилью в Ираке.
Переход на новую машину протекал не гладко. Привыкшие к тихоходным бипланам с неубираюшимся шасси и винтами постоянного шага, летчики с трудом осваивали скоростной и достаточно сложный "Бленхейм". Кое в чем этому "поспособствовали" и конструкторы. Например, самолет имел трудно преодолимую тенденцию к развороту на взлете. Ручки выпуска-уборки шасси и щитков расположили рядом. Перепутав их, пилот неизбежно попадал в аварию. Довольно тесными получились рабочие места штурмана и стрелка-радиста. Последнее обстоятельство повлекло за собой серию работ по новым модификациям, описанным далее.
Но "Бленхейм" все шире внедрялся в строй королевских ВВС. "Бристоль" на заводе в Филтоне выпустила в общей сложности 650 бомбардировщиков типа I, еще 250 изготовила "А.В.Роу" и столько же – "Руте". Пик использования "Бленхейма" I в Бомбардировочном командовании пришелся на конец 1938 г. – тогда на нем летали 16 эскадрилий.
Часть самолетов продали за рубеж. Наиболее крупным импортером явилась Финляндия. Первоначально она заказала 18 машин и лицензию на их производство на новом авиазаводе в Тампере. Поставка этой партии "Бленхеймов" I финским ВВС началась с июля 1937 г. и закончилась в июле следующего года. Экспортные бомбардировщики отличались увеличенным бомбоотсеком, в котором можно было размещать более короткие и толстые бомбы американского и шведского образца. Внешне это никак не отразилось на облике самолета. Единственным заметным отличием являлись размер и форма посадочных фар на левом крыле. У машин для английских ВВС они были полностью утоплены в крыло, не выходя за его профиль, а у экспортных рефлекторы фар имели больший диаметр, и фары размещались в цилиндрических наплывах на передней кромке крыла. Кроме этого, на самолетах для Финляндии предусмотрели запасную выпускную радиоантенну, выходящую наружу через длинную трубку снизу на левом борту в задней части фюзеляжа. Впоследствии финны внесли в свои "Бленхеймы" еще ряд изменений, связанных в основном с зимней эксплуатацией. Например, установили коки, утепляющие втулки винтов. Английские летчики круглый год летали на колесах, в Финляндии же, где было мало аэродромов, но много замерзших озер, "Бленхеймы" поставили на лыжи. Последние изготовляли двух типов: неубирающиеся в виде огромной полукапли (стойки и подкосы шасси при этом прикрывали обтекателями) и убирающиеся плоские, с загнутым вверх мыском, крепившимся к старой оси снятого колеса небольшой фермой, сваренной из труб. Хвостовая лыжонка в обоих случаях была той же самой, неубирающейся. Эти самолеты участвовали в "зимней" советско-финской войне 1939-40 гг. На "Бленхеймах" летали три финских эскадрильи: 42-я, 44-я и 46-я.