В 1944–1946 годах Крючков находился на руководящей работе в горкоме комсомола города Сталинграда. С 1946 по 1950 год – следователь районной прокуратуры и прокурор следственного отдела Сталинградской областной прокуратуры. В 1949 году он окончил Всесоюзный заочный юридический институт и два года работал прокурором Кировского района Сталинграда.
В 1951 году Крючков поступил в Высшую дипломатическую школу МИД СССР, после окончания которой с 1954 по 1959 год находился на дипломатической работе в Венгрии в качестве пресс-атташе и 3‑го секретаря советского посольства.
С 1959 по 1967 год работал референтом, заведующим сектором, помощником секретаря ЦК КПСС Ю. В. Андропова.
С 1967 по 1971 год являлся помощником Председателя КГБ и начальником Секретариата КГБ. В 1971 году назначен на должность первого заместителя начальника внешней разведки и работал на этой должности до января 1974 года.
13 января 1974 года В. А. Крючков был назначен исполняющим обязанности начальника внешней разведки КГБ, а 26 декабря того же года – возглавил ПГУ КГБ при СМ СССР. С 1978 года одновременно являлся заместителем Председателя КГБ СССР. В 1986 году избран членом ЦК КПСС.
Следует подчеркнуть, что при В. А. Крючкове многое было сделано для налаживания более четкой деятельности всех звеньев разведывательной службы. Большое внимание уделялось совершенствованию информационно-аналитической работы. Были созданы несколько научных структур, которые занимались обобщением оперативной практики, методов ведения разведывательной работы в различных условиях, изучением направлений и методов работы разведслужб противника, внедрением в работу центрального аппарата и резидентур средств вычислительной техники и новейших информационных технологий.
В 1970‑е годы оформилась в самостоятельное подразделение и стала весьма эффективной внешняя контрразведка.
В период деятельности разведки под руководством В. А. Крючкова резко активизировалась ее работа в Афганистане, особенно с момента ввода в страну советских войск. На плечи разведки легли прежде всего информационно-аналитические задачи, решить которые могла только она.
Многим сотрудникам внешней разведки, командированным в Афганистан, довелось принимать непосредственное участие в боевых действиях. Некоторые из них погибли, выполняя свой интернациональный долг. В разведке свято чтут память о сотрудниках органов государственной безопасности, погибших в Афганистане при исполнении служебного долга, и гордятся теми, кто свято и мужественно выполнил приказ Родины.
Сотрудники центрального аппарата разведки в Афганистане также обеспечивали безопасность наших специалистов, охрану объектов, передавали свой опыт коллегам-афганцам, обучая их азам не только разведки и контрразведки, но и борьбы с антиправительственными вооруженными формированиями.
На состоявшемся 19 августа 1981 года совместном заседании Политбюро ЦК КПСС и Совета Министров СССР высшее руководство страны приняло решение о создании в Комитете государственной безопасности СССР секретного отряда специального назначения для проведения операций за пределами СССР в «особый период». Так был создан Отдельный учебный центр КГБ СССР. Поскольку инициатором создания данного центра был руководитель нелегальной разведки генерал-майор Юрий Дроздов, спецотряд, получивший наименование «Вымпел», был закреплен за подразделением нелегальной разведки, а его бойцов стали называть «разведчиками специального назначения».
Сам Ю. И. Дроздов так объяснял выбор термина: «Мы выбрали термин «разведчик специального назначения», потому что он, в первую очередь, вбирает в себя различия между функциями обычного разведчика, действующего под дипломатическим или другим прикрытием, в мирных условиях, спокойных условиях разведывательной работы и никогда не привлекавшегося к выполнению острых разведывательных задач, и разведчика-диверсанта, призванного выполнять именно такие задачи и работающего в особых условиях. Кроме того, разведчик-диверсант должен обладать более широким диапазоном знаний, навыков, позволяющих справиться с выполнением таких острых задач».
А в интервью газете «Аргументы и факты» генерал Дроздов особо подчеркивал, что в документах КГБ было строго оговорено, что «особые мероприятия» за пределами СССР проводятся только на основании специального решения Политбюро и Совета Министров.
Уже с начала 1980‑х годов внешняя разведка органов государственной безопасности стала активно информировать советское руководство о планах американской администрации и лично президента США Р. Рейгана по подрыву политической системы и экономики СССР.