В 1480 г. была одержана окончательная победа над монголами. В свое время большую роль в борьбе против Золотой Орды сыграли митрополиты Петр и Алексий. Кисти Дионисия принадлежат житийные иконы этих святых. Такой ответственный заказ свидетельствует о признании иконописца на самом высоком уровне. Написанные на разных досках, композиционно иконы представляют собой единое целое. Следует заметить, что вместе Петра и Алексия никто до Дионисия не писал. Петр, первый московский митрополит, давно почитался святым. Алексий был канонизирован только в 1448 г. Каждая икона состояла из средника с фигурой святого и окружающих его нескольких клейм-картин, иллюстрирующих великие дела митрополитов. В этих иконах ощутим особый стиль письма Дионисия. Желая подчеркнуть духовную сущность святых, иконописец рисует их очень легкими, безобъемными, будто вовсе лишенными веса. Их светлые удлиненные фигуры парят в пространстве. Дионисий подобрал очень нежные оттенки желтого, голубого, зеленого. Но основным цветом является белый – символ спокойной духовной силы. Ощущение покоя иконам придает и размеренный, торжественный ритм, заданный композицией клейм. В отличие от эмоциональных «жизненных» рублевских образов, у Дионисия фигуры несколько условны. Каждый жест, поза, цвет, линия являются символом, решают некую художественную задачу. В данном случае такая задача заключается в желании иконописца представить митрополитов защитниками русского народа. Логичность, рациональность были тем, что привнес Дионисий в русскую иконопись.
В 80-е гг. XV в. художник со своей артелью без работы долго не оставался. Для Успенского собора Кремля Дионисий и его ученики создали многоярусный иконостас. За эту работу он получил огромную по тем временам сумму – сто рублей. Расписывал он и другие храмы, но, к сожалению, не все из созданного иконописцем сохранилось до наших дней. В 1547 г. сгорела Спасская церковь московского Чигасова монастыря. Летописец с прискорбием замечал, что «…подпись тоя церкви чудна была Дионисия иконописца…»
«Апокалипсис» – одна из немногих сохранившихся работ Дионисия, принадлежащих к московскому периоду. В 80-е гг. XV в. верующие жили в ожидании конца света, предсказанного церковью на 1490 г. Дионисий не запугивает зрителя. Для него «Страшный суд» – это торжество праведников.
В 1484-1486 гг. в Иосифо-Волоколамском монастыре был воздвигнут храм Успения Богоматери. Через несколько лет игумен монастыря Иосиф Волоцкий пригласил для росписи храма Дионисия с его учениками. К этому времени в иконописной артели работали уже и сыновья мастера – Феодосиq и Владимир. В описи монастыря упоминается 87 икон, созданных Дионисием. Ни одна из них не сохранилась до наших дней.
Очень высоко ценил творчество Дионисия Иосиф Волоцкий – довольно колоритная фигура своего времени, общественный деятель и публицист. Живописцу адресован его трактат о религиозном искусстве «Послание иконописцу». Сохранились летописные упоминания о том, что Иосиф Волоцкий ставил иконы Дионисия рядом с иконами Рублева. Как-то он поссорился с удельным князем Волоколамским Федором Борисовичем. Желая примирения, Иосиф послал князю «иконы Рублева письма и Дионисьева». Таким образом, очевидно, что в конце 90-х гг. XV в. иконописец пользовался признанием в духовных и великокняжеских кругах. За росписи он получал огромные деньги. Однако неожиданно Дионисий отправился на север, в далекий Ферапонтов монастырь. Такое странное решение престарелого художника можно объяснить общественно-религиозными событиями, происходившими в то время на Руси. Официальная церковь преследовала так называемых еретиков, помимо прочего, выступавших против стяжательства монастырей. Осуждал «вещелюбие» и крупнейший философ Нил Сорский. Его философия была очень близка Дионисию, особенно постулат о «сердечном (умном) делании», постоянном нравственном самоусовершенствовании. Игумен Ферапонтова монастыря Иоасаф посвятил этой идее жизнь, отказавшись от официальной церковной карьеры – сана архиепископа Ростовской епархии. Будучи родственником Вассиана Рыло, Иоасаф, видимо, хорошо знал творчество и взгляды Дионисия. Он-то и пригласил знаменитого художника в глухой северный монастырь.
Согласие Дионисия было во многом связано с его желанием работать самостоятельно, следуя идеям «умного делания». И он получил независимость. Это чувствуется во многом: обычный канон росписи собора сильно изменен. Акафист Богородицы, сюжеты, повествующие о жизни Иоанна Златоуста, Григория Богослова, Василия Великого, о Вселенских соборах, – все это никогда ранее в русских церквях не изображалось. Подобные росписи встречаются разве что в Византии и Сербии. Есть мнение, что, прежде чем отправиться в Ферапонтов монастырь, Дионисий побывал на Афоне.