Двум столь разным и могущественным полисам было нелегко сосуществовать друг с другом, и война между Афинами и Пелопоннесским союзом, разразившаяся в 431 г. до н. э. и ставшая главным предметом исторических изысканий Фукидида, в первую очередь стала борьбой за власть, за господство над всей Грецией. Как писал Фукидид, «истинным поводом к войне (хотя и самым скрытым), по моему убеждению, был страх лакедемонян перед растущим могуществом Афин, что и вынудило их воевать». Однако не следует забывать и об идеологической составляющей – противостоянии между демократическими и олигархическими идеалами. Оно оказало заметное влияние на ход войны, так как в среде богатых жителей городов, подчинявшихся Афинам, нашлись сторонники спартанцев, а простые люди с Пелопоннеса могли симпатизировать афинянам. Но последний вариант был менее выгоден, поскольку эти люди не имели оружия. Столь значительная продолжительность войны, продлившейся в общей сложности 27 лет и прерывавшейся лишь компромиссным Никиевым миром 421 г. до н. э., отчасти была связана с силой чувств, вызванных претензиями афинян на создание державы, но в основном она была обусловлена трудностями, с которыми противники вступали в схватки друг с другом. Обладавший огромной силой на суше, Пелопоннесский союз не мог помешать афинянам перебрасывать припасы по морю, а афинский флот, в свою очередь, не был в состоянии нанести ущерб наземным ресурсам врага. Афины пытались выйти из тупика, совершив в 415 г. до н. э. масштабный и весьма амбициозный поход на Сицилию, где выращивали злаки, большая часть которых поставлялась на Пелопоннес. Эта кампания, проведенная в 413 г. до н. э., стала для афинян крайне неудачной и знаменовала перелом в войне и конец безраздельного господства афинян на море. Несмотря на это, они построили новый флот взамен уничтоженного и с поразительным упорством продолжали сражаться, и в 404 г. до н. э. конец войне положили персы, оказавшие помощь Пелопоннесскому флоту, сумевшему получить контроль над Геллеспонтом и отрезать поставки продовольствия, шедшие в Афины с юга России.
Материальный ущерб был огромным. Пелопоннесские войска разорили сельскую часть Аттики, сначала совершая короткие набеги, а затем, после 413 г. до н. э., проводя военные операции из укрепленной крепости, располагавшейся к северу от Афин. В первой половине войны столь же сильный ущерб был нанесен афинянами Мегаре, а Коринф, обладавший флотом и не отбивший их нападение, так никогда и не сумел вернуть свою прежнюю силу. Не менее важным был моральный вред. Особенно ярко это было заметно в Афинах, где длительное напряжение, связанное с войной, вылилось в 415 г. до н. э. в настоящую истерию, вызванную рядом кощунственных поступков, в 411 г. до н. э. – в кратковременный олигархический переворот Четырехсот, а в 406 г. до н. э. – в незаконный суд и казнь шести стратегов-победителей. После поражения, которое Афины потерпели в 404 г. до н. э., спартанцы установили в этом городе олигархическую власть Тридцати тиранов. За этим последовала гражданская война, вследствие чего осенью 403 г. до н. э. спартанцы были вынуждены уступить и восстановить в Афинах демократию. Тем, кто станет осуждать афинян за то, что в 399 г. до н. э. они осудили и казнили Сократа, следует помнить, насколько непростыми для них были все эти перемены.