С 1939 до 1953 Оден преподавал в различных школах и университетах. T.S. Элиот полагал, что длинная карьера Одена, как преподавателя, оставила слишком большой след в его работе — "Это утомительно", — считал Элиот, "одновременно объяснять и проповедовать". Ученики Одена помнят его непрерывное курение, неустанную энергию, большую черную фламандскую шляпу, и зонтик, которым он помахивал. "Мы назвали его Дядя Гений" — вспоминал позже один из студентов. (W.H. Auden: A Biography by Humphrey Carpenter, 1981). Оден полагал, что лучшая критика — живая беседа. Когда он читал лекции в Нью-Йорке в 1946-47 о Шекспире, он переделывал свои рукописи после каждой сессии. Однако, Алан Ансен и другие слушатели сумели собрать его тексты, которые были изданы в 2001. Позже Ансен стал секретарем Одена и другом.
В течение Второй Мировой Войны Оден в звании майора был с армией США в Германии, чтобы исследовать психическое воздействие бомбежек на гражданское население. С 1956 до 1961 он был преподавателем поэзии в Оксфорде и с 1954 являлся членом американской Академии. Оден жил в основном в Нью-Йорке, хотя также проводил лето в Австрийском местечке Кирштетин. Он был членом редакционного правления журналов "Decision magazine" ((1940-41), "Delos magazine" ((1968), и редактором Йельского Союза Молодых Поэтов (1947-62).
Книга "О Доме" (1965) представляет зрелый период Одена, технически игривый и интеллектуально остроумный. Стихи в книге точно передавали атмосферу комнат австрийского дома Одена, его экологические и биографические пределы. Оден также написал либретто оперы с американским поэтом Честером Кальманом, которому было всего 18, когда Оден влюбился в него, и жил с ним более 20-ти лет. В 1972 Оден оставил Нью-Йорк и возвратился в Оксфорд, проживая в доме, принадлежащего Церкви Христа. Он умер от сердечного приступа после публичного чтения своей поэзии в Вене 29 сентября 1973. Оден был похоронен недалеко от Кирштетина. Кальман умер в бедности в Афинах, в 1975.
Оден часто возвращался к своим ранним стихам и пересматривал их позднее с христианской точки зрения. Он говорил о себе как основателе современного стиха, а таких поэтов как Мэрианн Моор или Эзра Поунд называл исследователями. В "Психологии и искусстве сегодня" Оден утверждал, что искусство состоит из рассказывания притч "от которых, каждый, согласно своим непосредственным и специфическим потребностям, может сделать свои собственные выводы." Иногда Оден использовал притчу как средство разговора о Христианстве, как в эссе "Валаам и его задница" (!954) В "Проклятом доме священника" (1949) Оден пересказал в детективной истории христианскую притчу о личной виновности. Среди самых популярных стихотворений Одена — "Похоронный блюз", который использовался в фильме "Четыре свадьбы и похороны" ((1994): "Остановите все часы, отрежьте телефон. / Пускай спокойно кость грызет пёс Артемон./ Пусть некрофилы поспешат для поцелуев в лоб./
Отец Одена, Джордж Оден, стажировался в больнице Св. Варфоломея в Лондоне, когда встретил там свою будущую жену, медсестру Констансу Бикнелл. Она окончила Лондонский университет, где изучала французский язык, и собиралась участвовать в протестантской медицинской миссии в Африке. После вступления в брак в 1899 году они переехали в Йорк, где Джордж Оден стал главным практикующим врачом. В 1900 году у них родился первенец Бернард, в 1903 году — второй сын Джон, и в 1907 году третьим родился Уистан на 54 Боотам, Йорк. В услужении у них были повар, две служанки и кучер. В 1908 году семья перебралась в Бирмингеме, куда Джордж Оден был направлен руководить городской школой медицинской службы, и был также назначен профессором здравоохранения в Университете. Джордж Оден был известен как публикующийся писатель и переводчик археологических и психологических статей.