Оден получил первое признание в 1930, когда его небольшая пьеса в стихах "Страховка на все случаи" была издана в T. S. Элиотом в периодическом журнале "Критерий". В том же самом году появился сборник "Стихи" Одена, его первая коммерчески изданная книга, в которой он тщательно избегал подражания романтичному Йетсу — стихи были короткие, без названия, слегка загадочные. Вскоре Оден получил известность как левый интеллектуал. Он интересовался Марксом и Фрейдом и писал неистово о социальных проблемах в "Гляди в оба, незнакомец!" (1936). Отрывистые в лоб сказанные фразы и музыкальный эффект характеризуют "На этом острове" (1937) и "Другое время" (1940). В конце 1930-ых стихи Одена были политически менее радикальные, в которых неравенство и несправедливость считалось всего лишь частью обычной жизни. Последние работы этого десятилетия удивили читателей своим легким комическим тоном и интимной откровенностью.
В 1935 Оден женился на дочери Томаса Манна Эрике Манн, актрисе, лесбиянке и журналисте, чтобы она могла получить британский паспорт. В 1937 он уехал в Испанию как гражданское лицо и делал радиопередачи, чтобы помочь Республиканским силам. Об этом опыте он написал в "Испании" (1937). Однако он свернул там активную деятельность, частично потому что Испания стала для него источником разочарования и урока в тоталитаризме. Его приветствовали как сторонника Республиканцев, но игнорировали, как нечлена Коммунистической партии.
В 1930-ых Оден сотрудничал с Кристофером Ишервудом в нескольких пьесах, и путешествовал с ним по Китаю в 1938. В январе 1939 они эмигрировали в Америку, и в 1946 Оден стал американским гражданином. В 1940-ых он превратился в религиозного мыслителя под влиянием Кьеркегора и Райнхольда Нибура (1892–1971), передового американского протестантского богослова. Оден отразил свое возвращение к Англиканскому вероисповеданию, вере своей матери, в "Море и зеркало" (1944) и "В настоящем времени" (1944). "Море и зеркало" называли "Комментарием к Шекспировской "Буре", т. е. христианско-аллегорическим прочтением драмы Шекспира. В поэме видели аллегорическую драму, где Просперо представлял сознательное эго, Арил — воображение, а Калибан олицетворял падших существ. Но Оден сумел избежать интерпретаций — его поэмы не стали литературной игрой и показали ошибку предвзятых ожиданий.
С 1939 до 1953 Оден преподавал в различных школах и университетах. T.S. Элиот полагал, что длинная карьера Одена, как преподавателя, оставила слишком большой след в его работе — "Это утомительно", — считал Элиот, "одновременно объяснять и проповедовать". Ученики Одена помнят его непрерывное курение, неустанную энергию, большую черную фламандскую шляпу, и зонтик, которым он помахивал. "Мы назвали его Дядя Гений" — вспоминал позже один из студентов. (W.H. Auden: A Biography by Humphrey Carpenter, 1981). Оден полагал, что лучшая критика — живая беседа. Когда он читал лекции в Нью-Йорке в 1946-47 о Шекспире, он переделывал свои рукописи после каждой сессии. Однако, Алан Ансен и другие слушатели сумели собрать его тексты, которые были изданы в 2001. Позже Ансен стал секретарем Одена и другом.
В течение Второй Мировой Войны Оден в звании майора был с армией США в Германии, чтобы исследовать психическое воздействие бомбежек на гражданское население. С 1956 до 1961 он был преподавателем поэзии в Оксфорде и с 1954 являлся членом американской Академии. Оден жил в основном в Нью-Йорке, хотя также проводил лето в Австрийском местечке Кирштетин. Он был членом редакционного правления журналов "Decision magazine" ((1940-41), "Delos magazine" ((1968), и редактором Йельского Союза Молодых Поэтов (1947-62).
Книга "О Доме" (1965) представляет зрелый период Одена, технически игривый и интеллектуально остроумный. Стихи в книге точно передавали атмосферу комнат австрийского дома Одена, его экологические и биографические пределы. Оден также написал либретто оперы с американским поэтом Честером Кальманом, которому было всего 18, когда Оден влюбился в него, и жил с ним более 20-ти лет. В 1972 Оден оставил Нью-Йорк и возвратился в Оксфорд, проживая в доме, принадлежащего Церкви Христа. Он умер от сердечного приступа после публичного чтения своей поэзии в Вене 29 сентября 1973. Оден был похоронен недалеко от Кирштетина. Кальман умер в бедности в Афинах, в 1975.