Первое вмешательство императоров в церковные дела было связано с расколом донатистов. В эдикте 313 года, адресованном проконсулу Африки, Константин предоставил свободу от всех повинностей только православным христианам, не сочтя донатистов равноправными членами Церкви. Донатисты немедленно обжаловали этот указ, выставив себя обижаемой стороной и прося справедливости у императора. Константин повелел созвать специальный собор в Риме, который осудил донатизм как ересь. Недовольные донатисты добились созыва нового собора в Арле, который принял то же решение. Тогда они обратились напрямую к императору. Константина это возмутило: «Какое безумное упрямство! Просят у меня суда, когда я сам ожидаю суда Христова!» Но после долгих просьб и уговоров император согласился выступить судьей в церковном деле и приговорил донатистских епископов к отлучению от сана, а их церкви — к конфискации. Однако спустя пять лет этот приговор был отменен, и донатисты пользовались полной свободой вплоть до смерти Константина.
После Первого Вселенского собора установилась практика, когда государственная власть подтверждала решения Церкви карательными мерами. Если собор признавал то или иное учение еретическим, его представители отправлялись в ссылку, храмы отбирались, книги сжигались, а те, кто пытался их укрыть, преследовались вплоть до смертной казни. Представители Церкви, во время гонений выступавшие за свободу веры и недопустимость какого-либо насилия и преследования за религиозные убеждения, теперь не только не возмущались таким вмешательством государства, но даже настаивали на нем. Они считали естественным, что император-христианин отстаивает истинную веру и делает все возможное для ее утверждения. Но как император должен был решать, какое учение является истиной, а какое — заблуждением? Догматы устанавливались соборами, однако не все соборы говорили одно и то же: нередко они принимали взаимоисключающие решения, и тогда именно императору приходилось выбирать, на чью сторону вставать и кого поддерживать всей силой государства. Получалось, что император оказывался высшим судьей в решении церковных споров, последней инстанцией, даже более важной, чем сами соборы. Если соборы судили о догматах, то император судил сами соборы. То же самое происходило каждый раз, когда возникали новые расколы и распри и спорящие стороны обращались к императорам с просьбой встать на их защиту и наказать противников.
Позже, когда власть императоров-еретиков повернулась против православной Церкви, в ней вновь послышались голоса, отстаивавшие свободу вероисповедания. Снова зазвучали забытые доводы в защиту самостоятельности церкви. Афанасий Великий писал: «Благочестию свойственно не принуждать, а убеждать. Ибо и сам Господь не принуждает, а отдает на свободное произволение, когда говорит всем: „Если кто хочет идти за Мною“ (Мф. XVI, 24). Нет, не мечами и стрелами, не посредством военных отрядов, а убеждением и советом возвещается истина. А какое убеждение там, где страх от царя? Какой совет там, где возражающего наказывают изгнанием или смертью?». Иларий Пиктавийский присоединялся к этому мнению: «Возмущенный мир Церкви нельзя восстановить, разрозненных нельзя собрать иначе, как предоставив им полную свободу жить по своим убеждениям, без всякого рабского принуждения. Если даже вы употребили бы подобное насилие в интересах истинной веры, и тогда епископы, с их учительским авторитетом, пошли бы против вас и сказали: Бог — Господь всей вселенной, не нуждается Он в подневольном послушании, не требует вынужденного исповедания». Осий Кордубский страстно призывал цезаря: «Не мешайся в дела церковные и не давай нам приказов; не тебе нас учить в этой области, ты сам должен слушаться нас. Тебе Бог вручил царство, нам вверил Церковь. Кто подрывает твою власть, противится Богу, поставившему тебя; бойся же и ты, чтобы не впасть в тяжкое преступление, привлекая в свое заведование дела Церкви».
Правда, эти слова исходили от тех же людей, которые ранее одобряли гонения властей на ариан. Поэтому теперь, когда преследовать стали их самих, они звучали не очень убедительно. С виду получалось, что христианские епископы постоянно противоречили сами себе: то они заявляли, что насилие недопустимо по самому духу христианства, то требовали от царя покарать еретиков; то запрещали монарху смешивать Божие и кесарево, то призывали его охранять христианскую веру, углубляться в церковные споры и насаждать своей властью догматические формулы. Объяснялось это тем, что одна позиция предназначалась для инакомыслящих, а другая — для «своих». «Желая видеть светскую власть слугой Церкви, представители Церкви большею частью выше ценили покровительство императора, чем свою независимость, — замечал русский историк Болотов. — Желали, чтобы император не вмешивался в дела церковные, но еще более желали (прямо требовали), чтобы он покровительствовал православным. У них были две мерки: одна для православных, другая для заблуждающихся».
Конец язычества