Сын и преемник Василия Темного Тимофей-Иван родился в 1440 году (22 января). Позднейшее сказание украсило его рождение пророчеством известного юродивого Михаила Клопского в Новгороде: Михаил будто бы начал звонить в колокола и сошедшемуся народу, в том числе владыке Евфимию II, объявил, что у великого князя Василия родился сын, который страшен будет всем окрестным странам и разрушит вольность новгородскую.
Будущий великий собиратель Руси провел свое детство под тяжелыми впечатлениями московских междоусобий, воздвигнутых Димитрием Шемякой на Василия Васильевича, сопровождавшихся пленением и ослеплением сего последнего. Утвердясь окончательно на московском престоле, Темный поспешил упрочить престоленаследие за своим старшим сыном, сделав его своим соправителем с титулом великого князя. По всем признакам, Иоанн еще в отроческих летах принимал деятельное участие в правительственных делах и был усердным помощником своему слепому отцу.
Между прочим, он неоднократно совершал походы против татар, сначала под руководством опытных воевод; а в 1459 году, начальствуя большой ратью, он на берегах Оки отбил нашествие Сеид-Ахметовой орды. Эта победа считалась современниками настолько важной, что в память ее митрополит Иона соорудил у соборного Успенского храма на южной стороне придел во имя Похвалы Богородицы.
Таким образом, наследуя после своего отца великое княжение, двадцатидвухлетний Иоанн обладал уже значительной гражданской и воинской опытностью. Его замечательный государственный ум и необычайная сила воли немедленно дали себя знать во всех важных делах, внешних и внутренних. Политика Ивана III строго следовала по пути, намеченному предыдущей историей; он неуклонно двигал далее или приводил к концу важнейшие начинания своих предшественников. Поэтому государственная история России в его время по-прежнему сосредоточивается на трех главных сторонах, каковы: собирание Северо-Восточной Руси под верховенством Москвы, борьба с татарами и отношения к Литве.
Относительно собирания Руси самым важным деянием Ивана Васильевича было присоединение Великого Новгорода со всеми его обширными владениями.