Головин избирался председателем бюро Общероссийских съездов земских и городских деятелей 12–15 сентября и 6-13 ноября 1905 года в Москве, а также товарищем председателей этих съездов. На открытии ноябрьского съезда Федор Александрович резонно отметил, что ноябрьский съезд 1904 года положил начало всем революционным событиям в России. По поводу Манифеста 17 октября Головин заявил: «Правительство сделало старую ошибку: дало стране не все, что страна требует. Естественно, что вместо успокоения наступила анархия». Вместе с тем Головин отвергал позицию одного из лидеров умеренного меньшинства съезда А.И. Гучкова: «Гучков нас запугивает, что мы идем к анархии, диктатуре. Напротив, Гучков и его единомышленники ведут нас к анархии и диктатуре». В результате Головин вместе с большинством съезда проголосовал за резолюцию о необходимости скорейшего созыва Учредительного собрания.
Федор Александрович стал одним из организаторов Конституционно-демократической партии. Он активно участвовал в переговорах кадетского руководства с правительством в октябре 1905 года о создании конституционного кабинета министров. На III съезде партии 21–25 апреля 1906 года был избран в ЦК, а также возглавлял Московский губернский комитет кадетов. Однако среди более ярких соратников Головин обычно терялся. Хотя он регулярно присутствовал на заседаниях ЦК, но активного участия в прениях, как правило, не принимал. Лишь 6 мая 1906 года Головин вынес на рассмотрение ЦК собственную инициативу возбудить в бюро Общероссийских съездов земских и городских деятелей подготовку реформы земского и городского самоуправления.
Шанс отличиться представился в 1907 году. После подписания Выборгского воззвания весь цвет кадетской партии (за исключением П.Н. Милюкова, который составил воззвание, но не подписал, не будучи депутатом Думы) был по суду лишен избирательных прав и не мог баллотироваться на выборах. В результате партия выдвинула все имевшиеся резервы: Головин был избран депутатом II Думы от Московской губернии. Сразу после открытия заседаний 20 февраля 1907 года Федор Александрович 356 голосами против 102 был избран председателем Думы. Головин без промедления продемонстрировал свое стремление действовать последовательно, но осторожно. В речи при вступлении в должность он указал: «Несмотря на различные мнения, нас разделяющие, нас объединяет великая цель – осуществление на почве конституционной работы блага страны. Стремясь к беспристрастному ведению прений и к охране свободы слова, я почту своим долгом неуклонно заботиться и о поддержании достоинства Думы. Мы все хорошо знаем, с каким нетерпением ожидает наша страна от Государственной думы облегчения своих тяжелых страданий. Прямой путь к осуществлению этой трудной задачи намечен Первой Государственной думой. Он останется таким же и в настоящее время. Проведение в жизнь конституционных начал, возвещенных Манифестом 17 октября, и осуществление социального законодательства – таковы две великие задачи, поставленные на очередь Первой Государственной думой. Сделаем все, чтобы они были осуществлены Второй Государственной думой. Могуче народное представительство! Раз вызванное к жизни, оно не умрет. В единении с Монархом, оно неудержимо проявит и проведет в жизнь волю и мысль народа».
Левые депутаты были недовольны такими словами. Сам Головин вспоминал: «Первая встреча моя с Думою 20 февраля, когда я говорил свою речь после избрания меня председателем Думы, хотя и прошла внешне очень благоприятно для меня, хотя и большая часть прессы также сочувственно откликнулась на мое первое выступление, все же… я почувствовал таящуюся в думе страстность, а также и глубокую ненависть к Партии народной свободы, а, следовательно, и ко мне, как одному из ее членов, со стороны крайних левых и крайних правых».