Въ первомъ своемъ словѣ митрополитъ говорилъ въ храмѣ о долгѣ державныхъ быть отцами подданныхъ. Первый — 1566 — годъ его правленія закончился благополучно. Затихли жалобы на опричниковъ, царь ласкалъ митрополита, который началъ строить въ Москвѣ церковь во имя прпп. Зосимы и Савватія. Но въ 1567 г. возобновились страшныя казни. Св. Филиппъ нѣкоторое время безмолвствовалъ. Царь чувствовалъ его тайныя увѣщанія и грозныя укоризны, и убѣгалъ, не желая его видѣть. Несчастные же съ рыданіями приходили къ святителю. Онъ утѣшалъ ихъ и обѣщалъ не щадить жизни своей для спасенія людей. Въ 1568 г. въ воскресный день, Іоаннъ, въ сопровожденіи опричниковъ, вошелъ во время обѣдни въ Успенскій соборъ. Они всѣ были въ черной одеждѣ (подобіе монашеской), въ высокихъ шлыкахъ. Когда царь, подошелъ къ святителю и ждалъ благословенія, тотъ безмолвно смотрѣлъ на образъ Спасителя. Опричники сказали ему: “Владыко, государь передъ тобою, благослови его”. Митрополитъ, взглянувъ на Іоанна, возгласилъ: “Въ семъ видѣ, въ семъ одѣяніи странномъ не узнаю царя-православнаго; кому поревновалъ ты, принявъ сей образъ и внеся раздѣленіе между твоими подданными? Государь, убойся суда Божія: мы здѣсь приносимъ жертву безкровную Богу, а за алтаремъ льется невинная кровь христіанская ... Сколько невинныхъ страдальцевъ! Ты высокъ на тронѣ; но есть Всевышній, Судія нашъ и твой. Какъ предстанешь на судъ Его? обагренный кровію невинныхъ, оглушаемый воплемъ ихъ муки? ибо самые камни подъ ногами твоими вопіютъ о мести!.. вѣщаю яко пастырь душъ. Боюсь Господа единаго”. Іоаннъ закипѣлъ гнѣвомъ, угрозами хотѣлъ закрыть уста святителя, но онѣ не были ему страшны. “Я пришлецъ и пресельникъ на земли, какъ и всѣ отцы мои”, тихо отвѣчалъ митрополитъ, “и готовъ пострадать за истину; гдѣ же вѣра моя, если умолкну?” На слѣдующій день были новыя казни и безчинства. Убѣгая митрополита, царь встрѣтился съ нимъ въ церкви Новодѣвичьяго мон. 28 іюля. Во время крестнаго хода святитель замѣтилъ, что одинъ изъ опричниковъ шелъ за царемъ въ тафьѣ. Св. Филиппъ, остановившись, съ негодованіемъ сказалъ объ этомъ Іоанну. Но опричникъ уже спряталъ тафью. Царя увѣрили, что это выдумалъ митрополитъ, желая возбудить народъ противъ опричниковъ. Царь вышелъ изъ себя, грубо ругалъ святителя, клялся уличить его въ беззаконіи. Поощрялъ Іоанна благовѣщенскій протопопъ и его духовникъ Евстафій, тайный ненавистникъ Филиппа. Враждебными святителю оказались владыки новгородскій, суздальскій и рязанскій. Іоаннъ послалъ въ Соловецкій мон. суздальскаго епископа Пафнутія и др. произвести слѣдствіе о дѣяніяхъ св. Филиппа. Мало кто изъ братіи дерзнулъ клеветать на бывшаго настоятеля. Игуменъ Паисій увлеченъ былъ лестію и угрозами. Царь созвалъ духовный соборъ. Паисій на немъ подтвердилъ свои клеветы. Заданія Іоанна выполнялъ въ особенности честолюбивый архіеп. новгородскій Пименъ. Святитель не отвѣчалъ на клеветы Паисія и только просилъ царя взять у него посохъ, котораго онъ не искалъ. Іоаннъ отвѣтилъ, что ему надлежитъ ждать суда, а не быть своимъ судіею. Онъ желалъ торжественнаго мщенія (Карамзинъ).
8 ноября 1568 г., когда св. Филиппъ совершалъ богослуженіе въ Успенскомъ соборѣ, туда явился бояринъ опричникъ Алексѣй Басмановъ съ толпой другихъ опричниковъ. Онъ прочелъ постановленіе собора о лишеніи святителя пастырскаго сана. Опричники вступили въ алтарь, сорвали со святителя его одѣяніе, одѣли въ рубище и метлами вытолкали изъ храма. На дровняхъ онъ былъ отвезенъ въ Богоявленскій мон. Народъ бѣжалъ за святителемъ, который благословлялъ его со словами “молитесь”.
На другой день св. Филиппа привели въ судную палату и, въ присутствіи царя, объявили, какъ виновному въ тяжкихъ проступкахъ и волшебствѣ, о низложеніи и ссылкѣ. Святитель умолялъ царя престать отъ убійствъ. Закованный въ цѣпи, онъ 8 дней былъ томимъ голодомъ въ темницѣ, а затѣмъ переведенъ въ обитель св. Николая Стараго. Іоаннъ, истребивъ родъ Колычевыхъ, прислалъ святителю отсѣченную главу племянника. Св. Филиппъ взялъ голову, благословилъ и возвратилъ принесшему. Опасаясь любви москвичей къ митрополиту, царь отослалъ его въ тверской