К вопросу о рабовладении депутат относился осторожно. Он считал, что рабство должно быть отменено, но постепенно, путем ограничения рабовладения теми территориями, на которых оно действует согласно местному законодательству. В то же время он выступал против аболиционизма, утверждая, что его крайняя доктрина ведет скорее к закреплению, а не устранению зла. Линкольн выступал за освобождение рабов путем добровольного согласия их владельцев, возможно при помощи небольшого выкупа за счет средств благотворителей. Он считал важной работу Американского колонизационного общества, которое стремилось продолжать политику президента Монро по переселению бывших рабов в Африку, на территорию Либерии, несмотря на то, что эта страна, как показывала ее практика, оказывалась в руках безответственных деятелей и требовала все новых вспомоществований, главным образом из Америки, чтобы продолжать хотя бы нищенское существование.
Хотя Линкольн уже в годы работы в Палате представителей Иллинойса считал необходимым принципиальное обновление Партии вигов, он продолжал состоять в ней, называя себя «старым вигом». В ряде публичных выступлений он проповедовал принципы этой партии, в частности экономическую модернизацию с использованием централизованной банковской системы, протекционистские тарифы, которые давали бы средства на «внутреннее совершенствование» страны, строительство железных дорог и связанную с ним урбанизацию.
В 1843 г. Линкольн выдвинул свою кандидатуру в Палату представителей Конгресса США. На этих выборах он потерпел поражение, но в 1846 г. был избран от Иллинойса, являясь единственным вигом, ставшим депутатом от этого штата. В Конгрессе Линкольн работал активно. Он был одним из авторов (совместно с Джошуа Гиддингсом) законопроекта о ликвидации рабовладения в столичном округе Колумбия. Правда, в законопроекте была сделана уступка рабовладельцам, предоставлявшая право задерживать в округе и возвращать владельцам беглых рабов.
Так что и в Конгрессе о переходе Линкольна на аболиционистские позиции речи не было. Он выступал в то же время за то, чтобы рабство не было распространено на все новые территории, завоеванные в ходе американо-мексиканской войны. Что же касается самой войны, то Авраам в принципе был против нее, считая, что война велась президентом Полком преимущественно во имя воинской славы. Он требовал, чтобы Полк правдиво отчитался перед Конгрессом, каковы были американские жертвы, бесполезно, по его мнению, принесенные в ходе военной кампании.
Позиция Линкольна была подвергнута острой критике в Иллинойсе, охваченном, как и другие штаты, военно-патриотическим угаром. Он пробыл в Конгрессе только один срок и не был переизбран. А в местной печати его даже называли презрительной кличкой «пятнистый», что на лексиконе штата означало «не имеющий устойчивой точки зрения», изменчивый. Позже Линкольн, уже погрузившийся в противоречия Гражданской войны, несколько раз выражал сожаление о своей позиции во время войны с Мексикой, считая свои упреки по адресу президента Полка неосновательными.
Как уже известному политику Линкольну была предложена должность губернатора территории Орегон на западном побережье. Здесь, однако, преимущественным положением обладали демократы, являвшиеся политическими противниками вигов. Считая перемещение на эти отдаленные земли, тем более связанное с фактическим прекращением правовой и политической карьеры в Иллинойсе, нецелесообразным, Линкольн отклонил предложение и вновь занялся частной правовой практикой. Имея в виду, что он занимался юридическими делами далеко не только в крупных городах, а выезжал на периферию, нередко в почти дикие и заброшенные места, он вскоре получил лестное прозвище «юрист прерий». Постепенно возникла определенная специализация: Линкольн наиболее охотно включался в споры между транспортными компаниями.
По подсчетам юристов, Линкольн выступал в Верховном суде штата по 175 делам, в том числе в 51, по которым требовались решения в пользу или против позиции адвоката. Он выиграл 31 дело. Такой итог не был ошеломляющим успехом, но все же свидетельствовал о грамотности и опытности адвоката, побеждавшего в большинстве случаев. Он гордо повторял, что его прозвали в штате «честный Эйб». Кличка Эйб, являвшаяся сокращением от имени Эйбрахам (именно так произносилось имя Линкольна), стала со временем обычной в разговорах о нем, в том числе в период президентства. В отдельных случаях Эйб отказывался от гонорара, когда ему было очевидно, что клиент настолько беден, что полностью разорится, если уплатит немалый гонорар адвокату.